La construcción de este museo fue impulsada en 1930 por el entonces superintendente Amadeo Maiuri, quien encargó la construcción del nuevo edificio al arquitecto Marcelo de Vita, para alojar las esplendidas metopas del santuario de Hera. Pero la guerra hizo que se retrasaran las obras y el edificio racionalista no se inauguraría hasta el año 1952, a partir del cual los visitantes podían disfrutar de las metopas desde abajo, como las hubieran visto los antiguos.
Fruto de las excavaciones pronto el edificio se quedó pequeño para alojar los muchos objetos encontrados en la ciudad antigua de Paestum y en las necrópolis de los alrededores. Así, a aquel primer núcleo se le añadió una nueva sala grande y otras estancias que giran en torno a un patio con jardín diseñadas por el arquitecto De Felice. Pero en 1968, los grandes descubrimientos de numerosas tumbas con frescos, como el del famoso buceador descubierto por entonces superintendente Mario Napoli, hicieron necesarias nuevas reformas en el museo, cuyas obras fueron realizadas por Giovanni de Franciscis y Sabrina Viola.
Las piezas se exponen de manera cronológica para poder así contar la historia de Paestum: comienza en la Edad Prehistórica y Protohistórica, le sigue la Posidonia griega y termina en el Paestum romano. La colección, compuesta por capiteles, ánforas, monedas, estatuas, etc., se reparte en el sótano, entresuelo, primer piso y segundo piso.
Las metopas del Tesauro, datados a mediados del siglo VI a.C., constituye el grupo escultórico más importante de la Magna Grecia y quizás de todo el mundo griego. Entre ellas destacan la que representa al Héroe sobre una tortuga, los sátiros en fuga, las del mito de Orestes, las de los trabajos de Heracles, el suicidio de Áyax, el suplicio de Sísifo, etc., etc.
Pero entre las joyas del museo se encuentran los frescos de las tumbas, la mayor parte de ellas pertenecientes al período lucano. Es especialmente famoso la llamada tumba del Buceador, datada en el siglo V a.C. y ejemplo único en cuanto a escenas figurativas en el arte griego, compuesta por dos largas losas en los lados y dos cortas en los extremos, y una losa de tapa.
En los cuatro primeros se representa un banquete fúnebre, cuyos juegos, cantos y escenas de amor que pretenden hacer menos cruel el viaje del difunto hacia el más allá. En otro de los paneles un copero se prepara para servir vino a los invitados. Otra de las escenas, difícil de interpretar, podría representar al difunto en el reino de los muertos. El fresco del buceador, que da nombre a la tumba y decora la tapa, podría representar el salto alegórico hacia el más allá.
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